亚热带东亚洞穴生物定居随时间的变化
摘要
岩洞是独特且脆弱的生物群落的家园，具有高度的特有性。然而，关于生物在洞穴中的定居方式如何随时间发展，特别是在中低纬度地区的洞穴中，人们知之甚少。亚热带东亚拥有世界上最大的岩溶地貌，拥有众多古老的洞穴，这些洞穴中栖息着高多样性的洞穴生物，被视为生物多样性热点。在这里，我们通过对绿色植物、动物和真菌代表性群体的多分类分析，评估了亚热带东亚洞穴生物定居的时间动态。然后，我们结合植被、温度和降水的重建，研究了古环境变化对这些洞穴定居动态的影响。我们发现，在渐新世-中新世界线之后，有88％的洞穴定居事件发生，周围森林中的生物是亚热带东亚洞穴生物多样性的主要来源。亚热带东亚洞穴生物在新近纪时期的定居经历了加速和减少的阶段，与大规模季节性气候变化和当地森林的演化相吻合。这项研究凸显了地表生物群落与洞穴生物群落之间的长期进化互动；我们提出的适用于亚热带东亚洞穴生物的气候-植被-遗存模型，可能有助于解释其他中纬度地区地下生物群落的进化起源。
结果与讨论
为了揭示亚热带东亚洞穴的定居历史，我们选择了28个分类群，包括1,437个物种，属于七个生命主要分类群的43个属：蕨类植物、被子植物、蛛形动物、两栖动物、爬行动物、鱼类和真菌(SI Appendix, Table S2)。总共包括了189个特有洞穴生物物种(SI Appendix, Table S3)。这种采样策略在亚热带东亚洞穴中实现了最大程度的分类群代表性（图1）。我们为这28个分类群生成了时代化的系统发育树（图2和SI Appendix, Figs. S2 and S3）。然后，我们汇编了进入洞穴的移民事件的时代估计，并计算了每百万年的最大观察到的移民事件数（MIEs）（图3和SI Appendix, Table S4）。特别是，我们通过模拟这个生物群落的适宜区域随时间的变化关系来分析移民事件与东亚亚热带EBLFs之间的关系（图3和Movie S1）。我们还探讨了洞穴定居与气温和降水随时间的变化之间可能具有的相关性。
我们的分子定年和祖先栖息地重建分析确定了75个移民事件进入亚热带东亚洞穴，这些事件发生在广泛的时间范围内，从810万年前到1.0635亿年前（SI Appendix, Figs. S2–S4 and SI Appendix, Table S4）。这个时间框架早于20世纪的灾难性森林砍伐，这表明我们采样的特有洞穴生物物种的起源与现代人类活动无关。重要的是，在这些事件中，88％发生在渐新世-中新世界线之后，这个时间段东亚生物区域的范围接近现今。只有四个蛛形动物、一个鱼类和四个真菌谱系出现在O-M界线之前。如果我们的采样中没有包含最近的地表姐妹谱系，或者这些谱系不是严格的地下生物，这九个例外可能是过高估计。或者，这些洞穴物种可能真的是非常古老的特有物种，因为一些古老的洞穴自石炭纪以来就存在于中国南部（SI Appendix,Table S1）。
图 1
亚热带东亚研究洞穴的分布
蓝色圆圈表示洞穴地点，这些地点是根据被采样特有洞穴生物的标本记录确定的。亚热带东亚各地的岩溶范围（灰色区域）来源于https://www.un-igrac.org/resource/world-karst-aquifer-map-wokam。左上角插图，东亚亚热带常绿阔叶林在世界范围内的位置，来源于（27）。右边是岩溶洞穴的一个例子，广西的阳子洞（外部和内部视图）。R.R.F.，Ailao山-红河断裂带。
图 2
时代化系统发育树的示例
（A）荨麻属（Elatostema）。（B）锥花属（Mitreola）。（C）蝮蛇属（Protobothrops）。亚热带东亚特有的洞穴生物物种用红色表示。其他树木请参见SI Appendix, Fig. S2。TA表示热带亚洲，W表示世界其他地区。
我们的MIE分析表明，在大约2100万年前，亚热带东亚洞穴的定居显著加速（图3A和SI Appendix, Figs. S5 and S6）。这与THH地区明显的构造活动（图3B和SI Appendix, Table S5）在时间上是一致的，这些活动极大地改变了亚洲的气候、排水和植被。古植被和古气候证据显示，东亚夏季风在约2490万年前建立，这会带来丰富的夏季降雨，因此促进了东亚湿润区域的扩展。我们的古环境重建表明，东亚亚热带常绿阔叶林的适宜区域在这个时期急剧增加（图3C）。化石和分子系统发育数据也支持了在O-M界线周围这一生物群落的兴起。MIE在2100到500万年之间几乎呈线性增长（图3A）。这与THH地区和YGP的持续隆起以及东亚季风的加强（图3B）相吻合。特别是，大约在1300万年前，东亚出现了“超级季风”，增加了全年湿季的持续性。在中新世，东亚亚热带常绿阔叶林覆盖了一个相对较大的区域（图3C），为这个生态系统的潜在扩张创造了条件。
我们的祖先植被类型和生物地理学分析显示，所有的洞穴居住谱系（除了一个真菌物种）都起源于栖息在东亚亚热带常绿阔叶林的陆地物种（EBLFs）（SI Appendix, Figs. S7 和S8以及SI Appendix, Table S4），它们的最近亲属也栖息在这个生态系统中（图2和SI Appendix, Figs . S2 and S3）。这些发现表明，亚热带东亚洞穴生物群扩展了当地地表生物群。在中新世时期，温暖潮湿的亚热带季风气候以及山脉的抬升和河流的侵蚀促进了亚热带东亚大洞穴的发展，从而形成了空缺的生态位。随着东亚亚热带常绿阔叶林的兴起，栖息在这些森林中的生物，特别是在茂密的林下，似乎在中新世时期开始定居这些洞穴。此外，从O-M界线开始建立的季风气候使得东亚出现了具有较低冬季平均温度和湿度的季节性变化（SI Appendix, Fig. S1）；这种季节性变化可能导致了地表同类的灭绝，而相对稳定温湿度的洞穴则可能为当地物种提供了理想的避难所。
从400万年前开始，MIE逐渐减少，与冰期状态的转变以及东亚降水的显著减少在时间上一致。我们对19个化石地点的古气候数据进行的统计分析显示，在亚热带东亚渐新世后（附录SI，图S9），最冷月份的最低温度和年均降水量，这两个限制东亚亚热带常绿阔叶林分布和物种丰富度的关键因素，均出现了下降。这些变化可能导致了亚热带东亚亚热带常绿阔叶林的逐渐破碎化，这也得到了我们对这个生态系统适宜区域的估计的支持（图3C）。化石证据还表明，从上新世开始，东亚亚热带常绿阔叶林在局部被混合森林所取代。此外，我们发现亚热带东亚洞穴的定居率与全球平均温度显著正相关（R2 = 0.079，P = 10^-4；图4），全球平均温度在上新世时期经历了显著的降低。因此，我们认为东亚亚热带常绿阔叶林的破碎化，再加上温度的降低，可能导致了在400万年后对亚热带东亚洞穴的定居减少。
图3
亚热带东亚洞穴的定居动态与古地理气候和植被变化的关系
（A）基于每百万年的最大观测移民事件（MIE）数量的亚热带东亚洞穴移民率（从SI Appendix, Fig. S5进行了修改）。箭头表示估计的变化点。（B）西藏-喜马拉雅-横断山地区和云南-贵州高原在两个时期的拓扑结构示意图，从渐新世到现在。红色圆圈表示用于估计古海拔的数据来源（有关详细信息，请参阅SI Appendix, Table S5）。（C）通过δ18O水平中的古海洋有孔虫（25）推测得出的全球温度，理想化CO2水平下的模拟年均降水量，东亚亚热带常绿阔叶林适宜区（网格单元）的动态，以及自40百万年以来亚热带东亚植物群的演化。（23）。
类似于对东亚陆地高山和岩溶生物的发现，我们的研究表明，亚热带东亚洞穴的生物定居是一个动态的过程。有关亚热带东亚陆地生物的最新研究表明，气候和地质变化可能也对地表生物的历史组装产生了类似的影响。综合这些研究，表明地质和气候变化可能同时影响了该地区地表和地下生物群的历史组合。我们的分析进一步揭示了亚热带东亚洞穴的定居动态与当地EBLFs的演化密切相关。这个气候-植被-遗迹模型可能适用于解释其他地下生物群的进化历史。我们认为东亚亚热带常绿阔叶林是亚热带东亚洞穴生物多样性的一个重要来源，当外部不利条件出现时，洞穴反过来成为避难所。此外，我们的结果确定了从洞穴返回地表环境的九个转变：一个是植物，五个是动物，三个是真菌（图2和SI Appendix, Figs. S2 和 S3），这表明洞穴种群有时可以成为一种关键的种质来源，不仅用于这些谱系在洞穴中的生存，也可用于森林的恢复（11）。这些发现强调了在地理和生态相关区域保护地表和相应的地下生物多样性的重要性。
图 4
亚热带东亚洞穴相对定居率与全球平均温度之间的相关性
实线表示最佳拟合线性关系，而圆圈表示原始数据。灰色阴影表示95%的可信区间。
Li, X. Q., Xiang, X. G., Jabbour, F., Hagen, O., Ortiz, R. D. C., Soltis, P. S., ... & Wang, W. (2022). Biotic colonization of subtropical East Asian caves through time. Proceedings of the National Academy of Sciences, 119(34), e2207199119.
原文链接 |https://doi.org/10.1073/pnas.2207199119
