在游戏情节设定中，是从耶稣诞生的公元一世纪就开始的,但是真正的故事开始于856 年,那一年伊比利亚半岛发生了巨大的地震，并且世界各地发生了很多奇怪的事情，比如一夜之间凭空出现一座大都市什么的,这个震惊全世界的世界被称为大灾难，因为这次事件的原因，出现了巨龙和被称作"守望者"的外星来客。大灾难同时还造成了多元世界现象，即特定的生物聚集在一起会造成时间线分裂。
接下来的几年中，巨龙就摧毁了整个帝国， 856 年欧洲残存的人类聚集起来建立了米德加德，人们在米德加德建立的教堂和城市，并且创立了毕达哥拉斯学院。米德加德的贵族和学者们聚集在学院中，研究大灾难和世界其他地方发生的怪事。
981 年一个女孩出生了，她经历了一段悲惨的童年，因为他一出生，母亲就把她送到妓院。这位母亲甚至没有给孩子取名字，所以机缘的人们就简单的叫她，"薄红"，因为她的眼睛的颜色是浅红色。在一次抢劫失败后，薄红被妓院的另一名女孩栽赃嫁祸，被抓回妓院后，薄红*了妓院的所有人。随后他逃到另一个城镇，在那里碰巧遇到了一个妓院的常客。他给薄红提供了住所，不过在薄红不幸染上传染病后，他就开始想尽一切办法摆脱她。为了防止再次被卖到妓院，薄红出于自保*死了那个男人。继续一个人生活的薄红成了一个冷面无情的*手，不过在她一次大*特*的过程中疾病发作，被守卫抓住。她和另外 5 个女孩子被关在牢房里，受尽了折磨，她们一个接一个的死去，只有薄红活了下来。但没过多久，因为疾病缠身，薄红也已经奄奄一息。在他生命的最后一刻，她看到地板上开出了美丽的花朵。
995 年，米德加德的中心魔法机构突然爆炸。有人发现赵飞的瓦砾组成了一朵花的模样遮蔽了天空，与此同时一朵神秘的花找到了薄红。被花朵寄生的薄红死而复生，而花朵的根在深深扎在她的心里，从她的眼睛里长出来。这朵花以zero为母体，吸收养分，自我成长，但是这朵花却是一朵灭世之花，在花成熟之际，也就是世界毁灭之时。
就这样她被迫成了一名咏唱者(或者又叫歌姬)，这使得薄红可以通过歌曲来操控毁灭性的魔法。但是她并不喜欢这样的自己，于是他想要自*来消灭这朵花。然而他数次的自*导致他的寄生花朵分裂出了另外 5 个咏唱者，名叫One，Two，Three，Four，Five，薄红的力量也因此被分散开。而可笑的是，她那五个妹妹却拯救了这个腐朽的世界，成为了五大国人民奉为救世主般的存在—歌姬。她们是通过歌声来使用魔力的超能者，用这压倒性的力量讨伐各地残暴的领主，为混乱的大地带来了和平。而其中的一位歌姬One怀有为世界带来和平和安定的强烈意志。
Zero将这 5 个姐妹看成是自己犯下的错误，想要亲手了结他们，并给自己取名为"Zero"。她继续寻找着能够帮助他摧毁花朵和其他咏唱者的巨龙，最后他和一名叫迈克尔的巨龙签订了契约。
而为了确保自己能够*死 Zero, One(五个分裂咏唱者之一，)用自己的肋骨创造了自己的克隆体，以防自己能够*死零的计划失败。其他 4 名咏唱者并不知道这个克隆体的存在，虽然他长得跟One一模一样，但是这个克隆确是一个男性。
《龙背上的骑兵3》故事的开始，Zero和迈克尔一起计划挑战挑战五姐妹，她们已经在世界各地击败了众多邪恶的暴君，成了米德加德的英雄人物。在与五姐妹的第 1 次战斗中，Zero失去了一条手臂，迈克尔也死去并转生成了幼龙——米基尔。在这次的计划失败后，Zero与米基尔藏匿起来，筹备下一次的作战。
游戏《龙背上的骑兵3》有 ABCD4 个结局。然而只有两个结局与其他系列游戏有联系。游戏A结局与以One为主角的漫画《The Red Unto Death》有联系，A结局还引出了官方小说《龙背上的骑兵1.3》的剧情，小说有很多角色与《龙背上的骑兵》一代一致，但是故事却是不同的。至于为什么会有同样的角色，这个我也不清楚。2014年，小说家映島旬将《龙背上的骑兵3》的故事改编为小说，这意味着游戏中并没有什么标准结局能与该系列其他游戏有联系。小说从克隆体的角度重新讲述了《龙背上的骑兵3》的故事。在1000年，Zero成功*死了其他的五位咏唱者，而米基尔在战斗中中了毒。为了拯救米基尔，Zero尝试与它签订契约来挽救它生命。但在仪式途中，One的弟弟用龙牙制作的利剑*死了Zero。那一刻Zero终于满足自己寻死的心愿，但One的弟弟其实也是花的分身，世界并未被拯救。
One的克隆体弟弟以后成立了守望者教会，用来纪念死去的咏唱者，并且他自称为One，还时常装成他本体的样子。这就是与漫画《The Red Unto Death》有联系的游戏A结局。
